С юга и севера от духовного центра – Успенского храма – находились дворцы епископа Коломенского и великого князя Московского. Каждая из этих резиденций имела свою домовую церковь. На архиерейском дворе располагался Покровский храм, на княжеском – церковь Воскресния словущего. Оба здания находились друг против друга, подчёркивая красоту площади и как бы воплощая константинопольскую идею «симфонии», т.е. согласия светской и духовной власти. Первоначально обе церкви были деревянными. На рубеже XV – XVI веков ихперевели в камень. История Воскресенской святыни гораздо древнее нынешней постройки. В XIV веке церковь, освящённая в честь праздника Обновления Иерусалимского храма Воскресения в IV веке (Воскресения словущего), уже существовала. Это подтверждается древней храмовой иконой «Воскресение Христово – Сошествие во ад», что ныне хранится в Государственной Третьяковской галерее.
Древний образ датируется XIV столетием. 18 января 1366 года в Коломне венчались князь Димитрий Донской и княгиня Евдокия Суздальская. Церковное предание однозначно указывает на Воскресенский храм, как место, где было совершено Таинство браковенчания. Дмитрию Московскому на тот момент было всего 16 лет, Евдокии – 14. Есть предположение, что священником этой церкви был Митяй Тешилов – духовник великого князя Димитрия, хранитель княжеской печати, а позднее – названный Митрополит всея Руси Михаил Коломенский. Наиболее древнюю часть храма (четверик и апсиды) большинство историков связывает с началом XVI века. Можно предположить, что Воскресенская церковь стала духовным памятником свержения золотоордынского ига. В 1480 году Иван III собирал в Коломне войска против хана Ахмата. Возможно, к этому времени относится вторая древняя икона храма – возможно один из первых списков с рублёвской «Троицы», что ныне также хранится в Третьяковкой галерее.
Когда-то с юга к четверику примыкал придел Собора Богородицы, но эта пристройка не дошла до нашего времени. В XV веке при храме существовала мастерская книгописания во главе с настоятелем, священником Феодотом. Внешний облик святыни хорошо сочетался с окружающими средневековыми памятниками. С востока находятся три апсиды, в верхней части которых можно видеть терракотовый фриз с растительным орнаментом, имитирующий белокаменную резьбу. Четверик венчался переплетением закомар и единственной главой. Западная стена была связана с княжескими покоями деревянными переходами. При Иване Грозном дворец постепенно приходит в запустение. А в эпоху Смуты, в начале XVII века, княжеская резиденция исчезает в пламени пожара. И лишь Воскресенский храм остаётся немым свидетелем прежней славы. Во второй половине XVIII века в подклете Воскресенской церкви был устроен оружейный склад, в котором хранились: «20 малых ядер, 4500 самых малых, картечи 2400, бомба одна, железо всякое». Позднее церковь была перестроена и отчасти утратила прежнюю величавую красоту.
В январе 1785 верхнюю часть храма разобрали. Её заменил барочный свод с круглыми окнами-люкарнами и характерной для той эпохи главкой. Окна растесали. Их прежняя форма сегодня видна только в алтарной части. С запада к храму пристроили тёплый придел во имя святых бессребреников Косьмы и Дамиана и отдельно стоящую колокольню. В начале XIX века звонницу соединили с храмом большой трапезной в стиле классицизма с двумя тёплыми приделами: святых бессребреников Косьмы и Дамиана, а также Боголюбской иконы Божией Матери. Иконостас главного храма был резной, вызолоченный, украшенный рельефными изображениями.
Долгое время, несмотря на все переделки, в храме сохранялись древние реликвии. Имелся старинный престол с окаменевшей от времени верхней доской. Показывали также «кресло Димитрия Донского». В церковной ризнице хранился медный ковшец, в котором, по преданию, подносили брачный «перепой» князю Димитрию и княгине Евдокии во время их венчания. Позднее к этим святыням добавилась икона с частицей мощей преподобного Александра Свирского.
В начале 1920-х годов при Воскресенском храме по благословению епископа Коломенского Феодосия (Ганицкого) было образовано сестричество из монахинь закрытого тогда Успенского Брусенского монастыря Коломны. Служба здесь велась по монастырскому уставу. В 1929 году древний храм был закрыт. Уничтожены его глава, колокольня, ограда. Утрачено всё внутреннее убранство. Сначала тут устроили школьную столярную мастерскую, потом спортивный зал. Только в 1992 году здание было передано общине Успенского собора. Сначала здесь проходили занятия Московского епархиального духовного училища, затем в здании расположилась соборная иконописная мастерская. В 2001 году около церкви Воскресения были проведены масштабные раскопки, позволившие не только представить храм во всей его полноте, но и выявить некрополь XIV–XVIII вв., а также интереснейшие граффити на белокаменном подклете.
В 2003 году началась реставрация Воскресенской церкви: полностью заменена кровля. С 2006 года приступили к реставрации Воскресенской церкви и к Всероссийским Дням славянской письменности и культуры в 2007 году завершили работы по её внешней отделке. Храм предстал в прежнем великолепии.